As podridões de colmo destacam-se, no mundo, entre as mais importantes doenças que atacam a cultura do milho por causarem reduções na produção e na qualidade de grãos e forragens. Sua ocorrência, no Brasil, tem aumentado significativamente nas últimas safras em todas as regiões de plantio. Os plantios sucessivos, a ampla adoção do Sistema de Plantio Direto sem rotação de culturas e a utilização de genótipos suscetíveis favorecem a ocorrência da doença em função da elevada capacidade dos patógenos de sobreviverem no solo e em restos de cultura, resultando no rápido acúmulo de inóculo nas áreas de cultivo. Incidência de podridão de colmo acima de 70% e perdas de produtividade em torno de 50% têm sido relatadas em cultivares suscetíveis sob condições ambientais favoráveis ao desenvolvimento dos patógenos causadores de podridões de colmo.

As podridões do colmo na cultura do milho podem ocorrer antes da fase deenchimento dos grãos, em plantas jovens e vigorosas, ou após a maturação fisiológica dos grãos, em plantas senescentes. No primeiro caso, as perdas se devem à morte prematura das plantas com efeitos negativos no tamanho e no peso dos grãos, como consequência da redução na absorção de água e nutrientes. No segundo caso, as perdas na produção se devem ao tombamento das plantas, o que dificulta a colheita mecânica e expõe as espigas à ação de roedores e ao apodrecimento pelo contato com o solo. O tombamento das plantas é função do peso e da altura da espiga, da quantidade do colmo apodrecida, da dureza da casca e da ocorrência de ventos.

As podridões de colmo apresentam estreita relação com a ocorrência de vários tipos de estresses durante o ciclo da cultura, os quais promovem alterações no balanço normal de distribuição de carboidratos na planta. Após as fases de polinização e fertilização, inicia-se o período de enchimento dos grãos, que se estende até a maturidade fisiológica. Nesta fase, as espigas tornam-se os drenos mais fortes na planta, assumindo grande demanda por açúcares e outros carboidratos. Portanto, o “aparato” fotossintético, nesse período, deve funcionar plenamente para manter o adequado suprimento de carboidratos para o enchimento dos grãos e para a manutenção dos tecidos do colmo e das raízes. Qualquer fator que interfira, negativamente, no processo de fotossíntese nessa fase, como estresse hídrico, temperaturas elevadas, desequilíbrios nutricionais, redução da radiação solar e perda de área foliar devido ao ataque de pragas e doenças, resulta em inadequado suprimento de carboidratos para enchimento dos grãos. Nesse caso, o colmo, que além da função estrutural atua também como órgão de reserva, passa a ser a principal fonte de carboidratos para o enchimento dos grãos, via processo de translocação. No entanto, a redução da atividade fotossintética e a intensa translocação de carboidratos do colmo para a espiga resultam num enfraquecimento dos tecidos do colmo, tornando-os mais suscetíveis ao ataque de patógenos causadores de podridão. Desse modo, é possível afirmar que qualquer fator que reduza a capacidade fotossintética e a produção de carboidratos predispõe as plantas à ocorrência da doença.

As podridões do colmo geralmente se iniciam pelas raízes, passando para os entrenós superiores ou diretamente pelo colmo, através de ferimentos. De um modo geral, não ocorrem uniformemente na área, sendo possível encontrar plantas sadias ao lado de plantas apodrecidas.

Por serem os micro-organismos causadores das podridões do colmo capazes de sobreviver nos restos de cultura e no solo, a adoção do sistema de plantio direto pode aumentar significativamente a quantidade de inóculo no solo, tornando as lavouras de milho, nesse sistema de cultivo, mais sujeitas à ocorrência das podridões em alta intensidade.

Vários são os patógenos causadores de podridão de colmo em milho, incluindo fungos e bactérias. No Brasil, os principais são Colletotrichum graminicola, Diplodia macrospora, Diplodia maydis, Fusarium graminearum, Fusarium moniliforme e Macrophomina Phaseolina.

Antracnose do colmo (Colletotrichum graminicola)

Etiologia

Essa podridão, também denominada de antracnose do colmo, é causada pelo fungo Colletotrichum graminicola. Esse fungo pode infectar todas as partes da planta de milho, resultando em diferentes sintomas nas folhas, no colmo, na espiga, nas raízes e no pendão.

Sintomas

Embora o patógeno possa infectar as plantas nas fases iniciais de seu desenvolvimento, os sintomas são mais visíveis após o florescimento. A podridão do colmo é caracterizada pela formação, na casca, de lesões encharcadas, estreitas, elípticas na vertical ou ovais. Posteriormente, essas lesões tornan-se marrom avermelhadas e, finalmente, marrom-escuras a negras (Figura 1). As lesões podem coalescer, formando extensas áreas necrosadas de coloração escura brilhante. O tecido interno do colmo apresenta, de forma contínua e uniforme, coloração marrom escura, podendo se desintegrar, levando a planta à morte prematura e ao acamamento (Figura 2).

Figura 1. Sintomas da antracnose do colmo do milho

Foto: Luciano Viana Cota

 

 

Epidemiologia

C. graminicola pode sobreviver em restos de cultura ou em sementes, na forma de micélio e conídios. A disseminação dos conídios se dá por respingos de chuva. A infecção do colmo pode ocorrer pelo ponto de junção das folhas com o colmo ou através de raízes. A antracnose é favorecida por longos períodos de altas temperaturas e umidade, principalmente na fase de plântula e após o florescimento. As perdas de produção, dependendo do híbrido e das condições ambientais, podem chegar a 40%.

 

Podridão de Diplodia

Etiologia

Essa podridão pode ser causada por duas espécies de fungos do gênero Stenocarpella, Stenocarpella maydis (= Diplodia maydis) e Stenocarpella macrospora (= Diplodia macrospora), os mesmos agentes causais da podridão branca das espigas. A espécie S. macrospora pode, também, causar lesões foliares em milho conforme descrito anteriormente. S. maydis difere de S. macrospora por apresentar conídios duas vezes menores e por não causar lesões foliares.

Sintomas

Plantas infectadas por esses fungos apresentam, externamente, próximo aos entrenós inferiores, lesões marrom claras, quase negras, nas quais é possível observar a presença de pequenos pontinhos negros (picnídios). Internamente, o tecido da medula adquire coloração marrom, pode se desintegrar, permanecendo intactos somente os vasos lenhosos sobre os quais é possível observar a presença de picnídios (Figura 3).

Epidemiologia

As podridões do colmo causadas por Stenocarpella spp. são favorecidas por temperaturas entre 28ºC e 30^oC e alta umidade, principalmente na forma de chuva. Esses patógenos sobrevivem nos restos de cultura na forma de picnídios e nas sementes na forma de picnídios ou de micélio. Apresentam como único hospedeiro o milho, o que torna a rotação de culturas uma medida eficiente para o manejo dessa doença. A disseminação dos conídios pode ocorrer pela ação da chuva ou do vento.

Podridão de Fusarium

Etiologia

Essa doença é causada por várias espécies do gênero Fusarium spp., entre elas F. moniliforme e F. graminearum, que também causam podridões de espigas.

Sintomas

Em plantas infectadas, o tecido dos entrenós inferiores geralmente adquire coloração avermelhada, que progride de forma uniforme e contínua da base em direção à parte superior da planta (Figura 4). Embora a infecção do colmo possa ocorrer antes da polinização, os sintomas só se tornam visíveis logo após a polinização e aumentam em severidade à medida em que as plantas entram em senescência. A infecção pode começar pelas raízes e é favorecida por ferimentos causados por nematóides ou pragas subterrâneas.

Epidemiologia

Esse patógeno é um fungo de solo capaz de sobreviver nos restos de cultura na forma de micélio e apresenta várias espécies vegetais como hospedeiro alternativo, o que torna a medida de rotação de culturas pouco eficiente. Frequentemente, pode ser encontrado associado às sementes. A disseminação dos conídios se dá através do vento ou da chuva.

 

Podridão de Macrophomina

Etiologia

Essa doença é causada pelo fungo Macrophomina phaseolina, um patógeno capaz de causar podridões em mais de 500 espécies de plantas, incluindo as podridões de colmo nas culturas do milho e do sorgo.
 

Sintomas

A infecção das plantas inicia pelas raízes. Embora essa infecção possa ocorrer nos primeiros estádios de desenvolvimento da planta, os sintomas são visíveis nos entrenós inferiores após a polinização. Internamente, o tecido da medula se desintegra, permanecendo intactos somente os vasos lenhosos (Figura 5) sobre os quais é possível observar a presença de numerosos pontinhos negros (escleródios) que conferem, internamente ao colmo, uma cor cinza típica.

 

Epidemiologia

A podridão por Macrophomina é favorecida por altas temperaturas (37°C) e por baixa umidade no solo. A sobrevivência de M. phaseolina no solo, bem como sua disseminação, ocorre na forma de escleródios. Esse fungo apresenta um grande número de hospedeiros, inclusive o sorgo e a soja, o que torna a rotação de culturas uma medida de controle pouco eficiente.

 

Podridão por Pythium

Etiologia

É causada pelo fungo Pythium aphanidermatum. Essa podridão não é tão comum quanto aquelas causadas por C. graminicola, Stenocarpella spp. e Fusarium spp. e ocorre em condições de umidade excessiva no solo.

Sintomas 

Os sintomas iniciais dessa podridão são caracterizados por lesões do tipo aquosa semelhantes às causadas por bactérias. A diferença é que, nesse caso, a podridão permanece, tipicamente, restrita ao primeiro entrenó acima do solo (Figura 6), enquanto que nas bacterioses podem atingir vários entrenós. Inicialmente, nota-se uma alteração da cor dos tecidos, variando de marrom claro a escuro e com aspecto encharcado. Com a evolução dos sintomas, os tecidos internos do colmo se desintegram, resultando num estrangulamento do colmo na região. As plantas, antes de tombarem, geralmente sofrem uma torção característica. Plantas tombadas permanecem verdes por algum tempo, visto que os vasos lenhosos permanecem intactos. Esse patógeno pode atacar tecidos novos, verdes e fisiologicamente ativos.

 

Epidemiologia

Esse fungo sobrevive no solo, apresenta elevado número de espécies vegetais hospedeiras e é capaz de infectar plantas de milho jovens e vigorosas antes do florescimento. Essa podridão é favorecida por temperaturas em torno de 32^oC e alta umidade no solo, proporcionada por prolongados períodos de chuva ou irrigação excessiva.

 

Podridões bacterianas

Etiologia

Várias espécies de bactérias do gênero Pseudomonas spp. e Erwinia spp.
causam podridões do colmo em plantas de milho, sendo a mais comum a espécie Erwinia chrysanthemi pv. zeae. Assim como a podridão causada por P. aphanidermatum, as podridões bacterianas não ocorrem com elevada frequência e são restritas a ambientes caracterizados pelo excesso de umidade no solo.

Sintomas

As podridões causadas por bactérias são do tipo aquosas e especialmente aquelas causadas por Erwinia chrysanthemi pv. zeae exalam um odor desagradável típico. Em geral, iniciam-se nos entrenós próximos ao solo e rapidamente atingem os entrenós superiores. A infecção causada por E. chrysanthemi pv. zeae pode, também, iniciar pela parte superior do colmo, causando a podridão do cartucho. Os sintomas típicos dessa doença são a murcha e a seca das folhas decorrentes de uma podridão aquosa na base do cartucho. As folhas se desprendem facilmente e exalam um odor desagradável (Figura 7). Nas bainhas das outras folhas, pode-se observar a presença de lesões encharcadas (anasarcas). Podem ocorrer o apodrecimento dos entrenós inferiores ao cartucho e a murcha do restante da planta. Ferimentos no cartucho causados por insetos podem favorecer a incidência dessa podridão.

Figura 7. Sintomas da podridão bacteriana do cartucho do milho (Erwinia chrysanthemi pv. zeae)

Fotos: Rodrigo Véras da Costa

Epidemiologia

Essas podridões são favorecidas por altas temperaturas associadas a altos teores de umidade.

 

Podridão de raízes

Etiologia

As podridões de raízes podem ser causadas por um complexo de patógenos envolvendo várias espécies de fungus dos gêneros Fusarium spp., Pythium spp. e Rhizoctonia spp. Além disso, bactérias, nematóides e insetos que se alimentam das raízes podem estar associados às podridões radiculares.

Sintomas

Os sintomas típicos das podridões radiculares incluem o aparecimento de lesões de coloração escuras e, consequentemente, de raízes apodrecidas (Figura 8). Os sintomas na parte aérea são enfezamento, cloroses, murcha e redução da produtividade devido à menor absorção de água e nutrientes (Figura 9). Em alguns casos, podem evoluir e atingir os tecidos do colmo.

Figura 9. Podridão de raízes e colmo (A) e sintomas na parte aérea da planta (B)

Fotos: Rodrigo Véras da Costa

 

Manejo das podridões de colmo e de raízes

Não existe uma medida única recomendada para o controle das podridões de colmo e de raízes em milho. Para se obter sucesso no manejo dessas doenças, um conjunto de medidas devem ser executadas de forma integrada. A primeira e, talvez, a mais importante é a escolha correta da cultivar. Nesse caso, deve ser dada preferência para híbridos que apresentem, além de alta produtividade, satisfatória resistência no colmo. Resultados obtidos pela Embrapa Milho e Sorgo demonstram a existência de variabilidade quanto à resistência à podridão de colmo e raízes em genótipos de milho. Outros critérios, como adubação equilibrada, principalmente quanto à relação N/K, manejo de irrigação, controle de pragas, de plantas daninhas e de doenças, densidade de plantas, época de plantio e colheita, são de fundamental importância e devem ser considerados num programa de manejo dessas doenças.

A ocorrência de podridão de colmo não necessariamente resulta em tombamento de plantas no campo. Entretanto, alguns pontos devem ser considerados. A realização da colheita no momento adequado é um dos principais fatores que devem ser observados em campos de produção apresentando sintomas da doença. Para isso, o monitoramento da lavoura passa a ser de fundamental importância. O exame de campo consiste em avaliar, além dos sintomas na casca, a firmeza do colmo. Nesse caso, a avaliação é feita pressionando-se, com os dedos, o primeiro e/ou o segundo entrenó do colmo acima do solo. Colmos sadios são firmes e a casca oferece forte resistência à pressão dos dedos. Em colmos apodrecidos, a casca cede facilmente quando pressionada devido à desintegração dos tecidos vasculares. Alguns híbridos apresentam a casca bastante resistente, o que impede o tombamento da planta, mesmo quando os tecidos internos apresentam-se apodrecidos. No entanto, a resistência da casca pode não ser suficiente para evitar o tombamento se a colheita for retardada e as plantas forem expostas a condições adversas como ventos e chuvas fortes. Recomenda-se que campos apresentando entre 15 e 20% de podridão de colmo, de acordo com as avaliações descritas acima, sejam colhidos o mais breve possível para evitar perdas devido ao acamamento de plantas. podridões na cultura do milho.

Recentemente, grande ênfase tem sido dada ao uso de fungicidas na cultura do milho para o manejo de doenças. No entanto, existe pouca informação sobre a eficiência desses produtos sobre os patógenos causadores de podridão no colmo. Resultados recentes da Embrapa Milho e Sorgo sugerem um efeito indireto da aplicação de fungicidas no controle dos patógenos causadores de podridões. Desse modo, o uso de fungicidas, por promover uma melhor sanidade foliar e preservar a capacidade fotossintética das plantas, resulta, indiretamente, numa menor necessidade de translocação de nutrientes do colmo para a espiga, impedindo ou reduzindo sua senescência precoce.

 

Podridões de espiga e grãos ardidos

Os grãos de milho podem ser danificados por fungos em duas condições específicas, isto é, em pré-colheita (podridões de espigas com a formação de grãos ardidos) e em pós-colheita dos grãos durante o beneficiamento, o armazenamento e o transporte (grãos mofados ou embolorados). No processo de colonização dos grãos, muitas espécies de fungos, denominados toxigênicos, podem, além dos danos físicos (descolorações dos grãos, reduções nos conteúdos de carboidratos, de proteínas e de açúcares totais), produzir substâncias tóxicas denominadas micotoxinas. É importante ressaltar que a presença do fungo toxigênico não implica, necessariamente, na produção de micotoxinas, as quais estão intimamente relacionadas à capacidade de biossíntese do fungo e das condições ambientais predisponentes, como a alternância das temperaturas diurna e noturna.

 

Podridão branca da espiga

A podridão branca da espiga é causada pelos fungos Stenocarpela maydis (=Diplodia maydis) e Stenocarpela macrospora (=Diplodia macrospora pela base das espigas (Figura 10). As espigas atacadas são mais leves e podem). Os sintomas são caracterizados pela presença de um crescimento micelial denso e compacto, de coloração branca entre os grãos, que iniciam, normalmente, ser totalmente apodrecidas. Uma característica específica dessa doença é o aparecimento de inúmeras pontuações de coloração escura nos grãos e no ráquis das espigas, que correspondem aos picnídios dos patógenos, os quais servem como fonte de inóculo para os próximos plantios.

Uma característica peculiar entre as duas espécies de Stenocarpella spp. é que apenas a S. macrospora entre estas espécies só é possível mediante análises microscópicas, pois, comparativamente, os esporos de S. macrospora são maiores e mais alongados
do que os de S. maydis. Esses patógenos sobrevivem no solo através dos esporos no interior dos picnídios e nos restos de cultura contaminados e, nas sementes, na forma de esporos e de micélio dormente, as quais constituem as fontes primárias de inóculo para a infecção das espigas. Cultivares cujas espigas são mal empalhadas, que possuem palhas frouxas ou que não se dobram após a maturidade fisiológica, são as mais suscetíveis. A alta precipitação pluviométrica na época da maturação dos grãos favorece o aparecimento da doença. A evolução da podridão praticamente cessa quando o teor de umidade dos grãos atinge 21% a 22% em base úmida. O manejo integrado para o controle desta podridão de espiga envolve a utilização de cultivares resistentes, de sementes livres dos patógenos, da destruição de restos culturais infectados e da rotação de culturas, visto que o milho é o único hospedeiro destes patógenos.

Figura 10. Sintomas da podridão branca da espiga

Foto: Rodrigo Véras da Costa

 

Podridão de Fusarium

Essa podridão é causada por duas espécies de fungos, Fusarium moniliforme e Fusarium subglutinans. Esses patógenos apresentam elevado número de plantas hospedeiras, sendo, por isso, considerados parasitas não especializados. A infecção pode iniciar pelo topo ou por qualquer outra parte da espiga, mas sempre associada a alguma injúria (insetos, pássaros). Os grãos infectados apresentam, normalmente, uma alteração de cor que varia do róseo ao marrom escuro e, em algumas situações, também apresentam estrias de coloração branca no pericarpo. Com o desenvolvimento do patógeno, observa-se, sobre os grãos, um crescimento cotonoso de coloração clara a avermelhada, correspondente ao micélio do fungo (Figura 11). Quando a infecção ocorre através do pedúnculo da espiga, todos os grãos podem ser infectados, mas a infecção só desenvolverá naqueles que apresentarem alguma injúria no pericarpo. O desenvolvimento dos patógenos nas espigas é paralisado quando o teor de umidade dos grãos atinge 18% a 19% em base úmida. Embora esses fungos sejam frequentemente isolados das sementes, estas não são a principal fonte de inóculo. Como estes fungos possuem a fase saprofítica ativa, sobrevivem e se multiplicam na matéria orgânica, no solo, sendo esta a fonte principal de inóculo.

Figura 11. Sintomas da podridão da espiga por Fusarium
(Fusarium moniliforme)

Foto: Nicésio F.J.A. Pinto

 

Podridão de Giberela

Esta podridão de espiga, causada pelo fungo Gibberella zeae (forma imperfeita Fusarium graminearum), é mais comum em regiões de clima ameno e de alta umidade relativa. A ocorrência de chuvas após a polinização propicia a ocorrência desta podridão de espiga, que começa com uma massa cotonosa avermelhada na ponta da espiga e pode progredir para a base (Figura 12). É comum as palhas estarem firmemente ligadas às espigas devido ao excessivo crescimento micelial do fungo entre as brácteas e os grãos. Ocasionalmente, esta podridão pode iniciar na base e progredir para a ponta da espiga, confundindo o sintoma com aquele causado por F. moniliforme ou F. subglutinans. Chuvas frequentes no final do desenvolvimento da cultura, principalmente em lavoura com cultivar cujas espigas não dobram, aumentam a incidência desta podridão. Este fungo sobrevive nas sementes na forma de micélio dormente.

 

Figura 12. Podridão da espiga por Giberela (Giberela
zeae)

Foto: Nicésio F.J.A. Pinto

 

Grãos ardidos

O termo grãos ardidos refere-se aos grãos produzidos em espigas que sofreram um processo de podridão. São considerados ardidos os grãos que apresentam, pelo menos, um quarto de sua superfície com descolorações variando de marrom claro, marrom escuro, roxo, vermelho claro a vermelho escuro (Figura 13). Os principais patógenos causadores de grãos ardidos são Stenocarpela maydis (=Diplodia maydis), Stenocarpela macrospora (=Diplodia macrospora), Fusarium moniliforme, F. subglutinans e Gibberella zeae. Ocasionalmente, no campo, há produção de grãos ardidos pelos fungos do gênero Penicillium spp.Aspergillus spp. Os fungos G. zeae e S. maydis são mais frequentes nos estados do Sul do Brasil e F. moniliforme, F. subglutinans e Diplodia macrospora nas demais regiões produtoras de milho. Como padrão de qualidade, tem-se adotado, em algumas agroindústrias, a tolerância máxima de 6% de grãos ardidos em lotes comerciais de milho.

Figura 13. Comparação de amostras de grãos de milho ardidos (A) e sadios (B)

Foto: Rodrigo Véras da Costa

 

Micotoxinas

Micotoxinas são metabólitos secundários tóxicos produzidos por fungos, tanto na fase de pré-colheita (ainda no campo), quanto na fase de armazenamento dos grãos. As principais micotoxinas encontradas nos grãos de milho são aflotoxinas (Aspergillus flavus e A. parasiticus), fumonizinas (Fusarium moniliforme), zearalenona (Fusarium graminearum), ocratoxina A (Aspergillus spp. e Penicillium spp.) e desoxinivalenol (F. graminearum). É importante ressaltar que a presença dos fungos toxigênicos não implica, necessariamente, na existência de micotoxinas nos grãos.

A produção de micotoxinas depende, além da capacidade de biossíntese dos fungos, das condições de ambiente, como a alternância de temperaturas diurna e noturna. Os fungos do gênero Fusarium spp. têm uma faixa de temperatura ótima para o seu desenvolvimento situada entre 20ºC e 25^oC. Contudo, suas toxinas são produzidas em condições de baixas temperaturas, o que indica que esses fungos produzem as toxinas quando submetidos a choque térmico, principalmente com alternância das temperaturas diurna e a noturna. Para a produção de zearalenona, a temperatura ótima está em torno de 10ºC a 12°C.

As doenças causadas pela ingestão de alimentos (grãos, rações, carnes etc) contaminados com micotoxinas são denominadas micotoxicoses. As micotoxicoses podem causar, tanto em animais quanto no homem, danos como redução no crescimento, interferência no funcionamento de órgãos vitais do organismo, produção de tumores malignos etc. Dentre as micotoxinas, as aflotoxinas são as que possuem maior potencial de danos à saúde humana devido à sua elevada toxicidade e à ampla ocorrência, além de serem consideradas como de elevado potencial carcinogênico. Outro grupo de micotoxinas que merece destaque é o das fumonisinas, que têm sido relacionadas à ocorrência de câncer de esôfago em humanos.

 

Controle das podridões de espiga e de grãos ardidos

Para se obter um manejo eficiente da ocorrência das podridões de espiga e de grãos ardidos na cultura do milho, várias medidas devem ser adotadas de forma integrada, como: utilização de cultivares com maior nível de resistência aos principais patógenos que atacam as espigas, como os pertencentes aos gêneros Fusarium spp. e Stenocarpella spp decumbentes (que viram para baixo após a maturação fisiológica); realizar, sempre que possível, a rotação de culturas para reduzir o potencial de inóculo dos patógenos; evitar plantios sucessivos de milho; utilizar sementes sadias e densidade de plantio adequada do cultivar plantado; dar preferência a cultivares com espigas atraso na colheita. A eficiência do controle químico para manejo de grãos ardidos em milho ainda é motivo de dúvidas quanto à eficiência de produtos, à época e ao número de aplicações e sua relação com a resistência dos cultivares. A Embrapa Milho e Sorgo vem realizando trabalhos nessa linha visando obter informações mais precisas quanto aos fatores acima mencionados.